Клуб был основан в 1922 году после прошедших в июле - сентябре Арморских игр (ведомственное Первенство армии и флота) в Петрограде. В них приняли участие 10 петроградских команд. Победу одержала сборная Государственного политического управления. В составе этой команды выступал Л. Ф. Дмитриев - один из лучших футболистов Петроградского военного округа, в дальнейшем организатор ленинградской команды «Динамо».

С осени 1923 года команда выступает под названием «Динамо» (Ленинград). В 1925 году приняла участие в весеннем первенстве города, а с 1926 года стала неизменным участником Первенства Ленинграда. В этом турнире команда добилась больших результатов - «Динамо» становилось шестикратным чемпионом города, два раза становилось вторым и два раза - третьим.

22 мая 1936 года в первом матче чемпионатов СССР клуб выступил против московского «Локомотива», одержав свою первую победу со счётом 3:1. Первые чемпионаты страны успеха не принесли, но техничная и тактически содержательная игра динамовцев пользовалась большой популярностью в стране.

С 1945 по 1954 год Ленинград в первенстве страны неизменно представляли две команды - «Зенит» и «Динамо». На стадионах обычно был аншлаг. В чемпионате динамовцы три раза занимали место в пятёрке лучших, «зенитовцы» - дважды.

В сезоне 1953 года команда оказалась на грани перехода в низший класс, но в итоге заняла десятое место, сохранив место в классе сильнейших. Однако руководители городского футбола сочли полезным на следующий год заменить «Динамо» на команду «Трудовые резервы». В 1954 году на базе «Динамо» была создана новая команда, при этом ее состав остался прежним, лишь место ушедшего в московское «Динамо» Бондаренко занял Сочнев.

В 1960 году взамен расформированной команды «Трудовые резервы» на футбольной карте СССР после семилетнего перерыва вновь была организована команда «Динамо», которая выступала в классе «Б». Команда выступала не очень удачно: в 1962 и 1963 годах заняла 16 место.

В 1963 году, финишировав на 16-м месте при 20 участниках, команда покинула высший эшелон отечественного футбола.

В 1977 года команду возглавил игравший за «бело-голубых» в начале 1960-х Юрий Андреевич Морозов. Это была первая самостоятельная работа с клубной командой будущего наставника «Зенита». Она длилась лишь полгода, но значительно повлияла на рост игроков команды даже после ухода Юрия Андреевича на тренерский пост в «Зенит».

С 1980 года «Динамо» прочно осело во второй лиге. В 1990 году ЛОС «Динамо» и Молодёжный центр при Красносельском райкоме ВЛКСМ организовали клуб «Прометей-Динамо». Под этим названием команда выступала до 1995 года.

В сезоне 1995 года «Прометею-Динамо» удалось подняться из третьей лиги во вторую.

В 1998-1999 годах командой занялся бизнесмен, рассчитывавший на помощь городских властей. В качестве главного тренера был приглашён Борис Рапопорт, помощником - Виктор Виноградов. Однако, из-за финансовых проблем команда еле-еле доиграла сезон 1999 года.

В марте 2000 года «Динамо» не смогло подать заявку на участие в первенстве страны среди команд второго дивизиона, в результате чего потеряло статус профессионального клуба. В мае Санкт-Петербургская и Ленинградская областная организация ОГО ВСФО «Динамо» и инвестиционно-строительная компания «Стройимпульс» создали команду «Динамо-Стройимпульс» и заявили её на первенство среди любительских коллективов регионального дивизиона «Северо-Запад». По итогам сезона 2000 года «Динамо-Стройимпульс» заняло второе место, попутно выиграв Кубок России среди любительских команд.

В январе 2001 года было зарегистрировано ЗАО ФК «Динамо Санкт-Петербург», которое и заявилось в ПФЛ. В 2001 году выступало в зоне «Запад» второго российского дивизиона и уверенно выиграло первенство.

В сезоне 2003 года перед клубом стояла задача выйти в Премьер-Лигу, но команда закончила сезон лишь на пятом месте. 22 декабря игрокам сообщили о том, что вся команда будет распущена.

В марте 2007 года на основании решения Центрального совета ОГО ВСФО «Динамо» футбольный клуб «Динамо» был воссоздан на базе клуба «Петротрест». 22 октября 2009 года «Динамо» заняло первое место в зоне «запад» второго дивизиона ПФЛ и завоевало право на выступление в первом дивизионе.

В конце 2010 года президентом команды «Динамо» стал Борис Вахрушев. В декабре новый руководитель заявил, что в следующем сезоне «бело-голубые» не будут играть во Втором дивизионе из-за отсутствия нужной клубу для этого инфраструктуры.

В 2013 году в Санкт-Петербурге вновь появился профессиональный клуб «Динамо».

На должность главного тренера был утвержден Борис Журавлёв, а его помощником стал Сергей Дмитриев. В декабре 2013 года произошла смена кадров и команду возглавил Павел Гусев.

Лето 2014 года также ознаменовалось переменами в руководящем тренерском составе «Динамо»: главным тренером был назначен Виктор Демидов, старшим тренером стал Адьям Кузяев, а тренером вратарей Борис Постнов.  

В первенстве ФНЛ «Динамо» завершило сезон на последнем месте и выбыло в ПФЛ. С середины мая появились сообщения о том, что шефство над петербургским клубом может взять Борис Ротенберг. 8 июня данная информация была подтверждена гендиректором клуба Валентином Белавиным. Позднее он провел встречу с президентом петербургского «Динамо» Леонидом Цапу, по итогам которой стало известно, что в том виде, в каком клуб вел свою деятельность ранее, он прекращает существование.

26 июня 2015 года было объявлено, что вместо Санкт-Петербургского «Динамо», которое в сезоне 2014/15 выступало в ФНЛ, в Петербурге появится новая команда. 1 июля стало известно, что исполком РФС выдал команде лицензию для игры в ПФЛ в сезоне 2015/2016. 31 июля на стадионе «Динамо» состоялось собрание, на котором руководство клуба поставило задачу — первое место во втором дивизионе и выход в Первенство ФНЛ.

Первенство зоны команда начала неудачно, так как её состав и тренерский штаб набирались с нуля в кратчайшие сроки. Первая победа была одержана в 5-м туре в матче против «Коломны» со счётом 3:0. Но ко второй половине сезона командная игра набрала ход, и динамовцы закрепились в середине турнирной таблицы. Сезон команда завершила на седьмой строчке турнирной таблицы зоны «Запад».

В сезоне 2016/17 «Динамо» с первого же тура вышло в лидеры и уверенно провело сезон, гарантировав себе возвращение в ФНЛ за два тура до окончания Первенства. Благодаря повышению команды в классе, руководство «Динамо-СПб» приняло решение заявить на следующий сезон в ПФЛ фарм-клуб, составленный из молодых воспитанников петербургского футбола.

В сезоне 2017/18 «Динамо» находилось всё время в верхней части турнирной таблицы, быстро адаптировавшись в ФНЛ. Казалось, динамовцы претендовали на выход в Премьер-Лигу, но к середине сезона произошёл спад. Команда в итоге заняла шестое место в турнирной таблице.

В рамках Кубка России 2017/18 профессиональный клуб дошёл до 1/8 финала, уступив в гостях «СКА-Хабаровску». Ранее в 1/32 «бело-голубые» обыграли в гостях «Чертаново» (2:0), а 21 сентября 2017 в 1/16 очень громко обыграли «Зенит» в «Петербургском дерби» со счётом 3:2.

В марте 2018 года в СМИ стала появляться информация о возможном переезде команды в Сочи. В июне команда завершила переезд и стала называться ФК «Сочи». Новому клубу было предоставлено место «Динамо СПб» в ФНЛ.

В апреле 2019 года ФК «Динамо» был воссоздан на базе расформированного любительского футбольного клуба «ЛАЗ» Луга» при поддержке бизнесмена Константина Самсонова. С разрешения Санкт-Петербургской и Ленинградской областной организации ОГО ВСФО «Динамо» было согласовано использование бренда «Динамо».

Возрождённый клуб принял участие в розыгрыше 14-го Кубка чемпионов МРО «Северо-Запад» в Великом Новгороде на стадионе «Электрон». 27 апреля в финале Кубка чемпионов «Динамо» победило петрозаводский «Триумф» 4:1 и стало обладателем трофея.

В дальнейшем клуб был заявлен для участия в чемпионате и кубке Санкт-Петербурга, а также розыгрыше зонального этапа кубка России среди команд МРО «Северо-Запад» 2019 года.

26 мая 2021 года клуб сообщил, что прошёл процедуру лицензирования РФС для участия в ПФЛ. Домашней ареной клуба в профессиональных соревнованиях стала малая спортивная арена «Петровского». 14 июля 2021 года клуб стартовал в Кубке России 2021/22, победив дома в 1/256 финала «Читу» по пенальти со счетом 11:10. В первом матче в рамках ОЛИМП-Первенства ФНЛ-2 сезона 2021/22 динамовцы сыграли вничью со «Смоленском» со счётом 0:0. 28 июля 2021 года команда вылетела из Кубка России, уступив в 1/128 финала «Ленинградцу» в гостях со счётом 0:4. В августе 2021 года клуб на своих ресурсах заявил, что состав, выступающий на Чемпионате Санкт-Петербурга, будет называться «Динамо-2». По итогам первой части сезона ФНЛ-2 «Динамо-СПб» заняло 4 место в группе 2(1), что позволило команде «весной» выступать в подгруппе сильнейших.